故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)退化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，偏重新相遇化身为人类版本的小马冤家们……...

坎特拉高中这次将与死对头－水晶预备高校（Crystal Prep Academy）停止一场学校间的‘友谊竞赛’，但Sunset Shimmer与冤家们却发现人类世界的Twilight Sparkle竟是水晶预备高校的先生，过去熟习的同伴，这一次成了竞争对手，而且她们发现，Twilight Sparkle身上似乎有个天大的秘密.........